Целиакия при различных типах сахарного диабета: ГАСТРОЭНТЕРОЛОГИЯ И ДИЕТОЛОГИЯ

Ольга Васильевна Лагно; Маргарита Дмитриевна Шестакова; Анатолий Ильич Хавкин; Екатерина Александровна Яблокова

doi:10.56871/

Celiac disease in various types of diabetes mellitus

GASTROENTEROLOGY AND DIETOLOGY

Olga V. Lagno Saint Petersburg State Pediatric Medical University https://orcid.org/0000-0002-9046-2481
Margarita D. Shestakova Saint Petersburg State Pediatric Medical University https://orcid.org/0000-0002-4839-2686
Anatoly I. Khavkin Scientifi c Research Clinical Institute of Childhood of the Ministry of Health of the Moscow Region; Belgorod State National Research University https://orcid.org/0000-0001-7308-7280
Ekaterina A. Yablokova Scientiﬁ c Research Clinical Institute of Childhood of the Ministry of Health of the Moscow Region; I.M. Sechenov First Moscow State Medical University (Sechenov University)

Keywords:

diabetes mellitus malabsorption syndrome atypical celiac disease gluten - free diet autoimmune diseases сахарный диабет синдром мальабсорбции целиакия безглютеновая диета аутоиммунные заболевания

Abstract

The co-occurrence of celiac disease and diabetes mellitus, particularly in young children, is
characterized by a severe clinical course, extreme metabolic lability, a tendency toward ketosis, and recurrent
severe hypoglycemia, which requires modifications to the standard treatment protocol. Timely diagnosis of celiac
disease in patients with diabetes mellitus is essential for correcting overt and potential metabolic disorders caused
by malabsorption syndrome. This article presents a literature review that examines, from an evidence-based
medicine perspective, the shared genetic factors and autoimmune mechanisms common to both celiac disease
and type 1 diabetes mellitus. Particular attention is given to the epidemiological and pathogenetic aspects of
the relationship between celiac disease and type 1 diabetes mellitus. The central focus is on the alteration in the
clinical presentation of these diseases under conditions of comorbidity. The authors review the association of
celiac disease with diabetes mellitus in autoimmune polyglandular syndrome and with latent autoimmune diabetes
in adults. Special emphasis is placed on topics debated in the literature, including early diagnosis of celiac disease
in various types of diabetes mellitus and the impact of malabsorption syndrome on patients’ quality of life when
control of either or both conditions is poor.

Author Biographies

Olga V. Lagno, Saint Petersburg State Pediatric Medical University

Cand. Sci. (Med.), Associate Professor, Department of Propaedeutics of Childhood Diseases with a course in General Child Care

Margarita D. Shestakova, Saint Petersburg State Pediatric Medical University

Cand. Sci. (Med.), Associate Professor, Department of Propaedeutics of Childhood Diseases with a course in General Child Care.

Anatoly I. Khavkin, Scientifi c Research Clinical Institute of Childhood of the Ministry of Health of the Moscow Region; Belgorod State National Research University

Dr. Sci. (Med.), Professor, Head of the Moscow Regional Center of Pediatric Gastroenterology and Hepatology of the Research Clinical Institute of Childhood Ministry of Health of the Moscow Region; Professor of the Department of Pediatrics with a Course in Pediatric Surgical Diseases of the Medical Institute of the Belgorod National Research University

Ekaterina A. Yablokova, Scientiﬁ c Research Clinical Institute of Childhood of the Ministry of Health of the Moscow Region; I.M. Sechenov First Moscow State Medical University (Sechenov University)

Cand. Sci. (Med.), Leading Researcher, Department of Pediatrics, Research Clinical Institute of Childhood, Ministry of Health of the Moscow Region; Associate Professor, Department of Childhood Diseases,
N.F. Filatov Clinical Institute of Child Health,
Sechenov University

References

1. Дедов И.И., Кураева Т.Л., Петеркова В.А. Сахарный диабет у детей и подростков. М.: ГЭОТАР-Медиа; 2007.

2. Аверкина Н.А., Баранов А.А., Бельмер С.В., Бораева Т.Т., Боровик Т.Э. и др. «Целиакия-2025»: проект клинических рекомендаций по диагностике и лечению целиакии у детей. Педиатрическая фармакология. 2025;22(4):495–522. https://doi.org/10.15690/pf.v22i4.2941.

3. Husby S., Koletzko S., Korponay-Szabo I. et al. European Society Paediatric Gastroenterology, Hepatology and Nutrition Guidelines for Diagnosing Coeliac Disease 2020. J Pediatr Gastroenterol Nutr. 2020;70(1):141–156. https://doi.org/10.1097/MPG.0000000000002497.

4. Рославцева Е.А., Дмитриева Ю.А., Захарова И.Н., Боровик Т.Э., Потапов А.С., Сурков А.Н. и др. Целиакия у детей: проект клинических рекомендаций. Экспериментальная и клиническая гастроэнтерология. 2021;188(4):199–227. https://doi.org/10.31146/1682-8658-ecg-188-4-199-227.

5. Парфенов А.И., Быкова С.В., Сабельникова Е.А., Маев И.В., Баранов А.А., Бакулин И.Г. и др. Всероссийский консенсус по диагностике и лечению целиакии у детей и взрослых. Терапевтический архив. 2017;89(3):94–107. https://doi.org/10.17116/terarkh201789394-107.

6. Triolo T.M., Armstrong T.K., Mc Fann K., Yu L., Rewers M.J., Klingensmith G.J. et al. Additional autoimmune disease found in 33% of patients at type 1 diabetes onset. Diabetes Care. 2011;34(5):1211–1213. https://doi.org/10.2337/dc10-1756.

7. Greco D., Pisciotta M., Gambina F., Maggio F. Celiac disease in subjects with type 1 diabetes mellitus: a prevalence study in western Sicily (Italy). Endocrine. 2013;43(1):108–111. https://doi.org/10.1007/s12020-012-9718-8.

8. Bulatova E.M., Lagno O.V, Shabalov A.M., Polunovskiy V.V., Seledtsova L.A. Possibilities of genetic research in the prevention of the development of excess mass of the body and obesity in children. Archives of Disease in Childhood. 2019;104(S3):A273–A274. https://doi.org/10.1136/archdischild-2019-epa.640.

9. Булатова Е.М., Лагно О.В., Шабалов А.М. Полуновский В.В., Селедцова Л.А. Возможности генетического исследования в профилактике развития избыточной массы тела и ожирения у детей. В кн.: Актуальные проблемы педиатрии. Сборник тезисов XX Конгресса педиатров России с международным участием. М.; 2018. С. 44. EDN: FXLUPE.

10. Хавкин А.И., Быстрова В.И., Шрайнер Е.В. и др. Целиакия: старая проблема, новые решения. Вопросы диетологии. 2023;13(4):64–71. https://doi.org/10.20953/2224-5448-2023-4-64-71. EDN: KBJCFO.

11. Хеннесси Е.О., Кураева Т.Л., Прокофьев С.А., Смирнова Н.Б., Тишина Ю.В., Титович Е.В., Петеркова В.А. Серологические маркеры целиакии и антигены HLA класса II у детей и подростков с сахарным диабетом 1 типа. Вопросы современной педиатрии. 2012;11(1):14–17. https://doi.org/10.15690/vsp.v11i1.128. EDN: OXJALH.

12. Poddighe D. Pancreatic comorbidities in pediatric celiac disease: exocrine pancreatic insufficiency, pancreatitis, and diabetes mellitus. Diagnostics. 2025;15(10):1243. https://doi.org/10.3390/diagnostics15101243.

13. Диагностика и лечение эндокринных заболеваний у детей и подростков. Н.П. Шабалов, ред. 3-е изд., испр. и доп. М.: МЕДпресс-информ; 2017.

14. Libman I., Haynes A., Lyons S., Pradeep P., Rwagasor E., Tung J.Y. et al. ISPAD clinical practice consensus guidelines 2022: Definition, epidemiology, and classification of diabetes in children and adolescents. Pediatr Diabetes. 2022;23(8):1160–1174. https://doi.org/10.1111/pedi.13454.

15. Созаева Л.С., Зильберман Л.И., Светлова Г.Н., Андрианова Е.А., Карева М.А., Иванова О.Н. et al. Клинические и иммунологические особенности сахарного диабета у пациентов с аутоиммунным полигландулярным синдромом 1 типа в России. Сахарный диабет. 2018;21(1): 48–57. https://doi.org/10.14341/DM9347. EDN: YTHLOX.

16. Тихонович Ю.В., Петряйкина Е.Е., Рыбкина И.Г., Гаряева И.В., Тюльпаков А.Н. Х-сцепленные иммунная дисрегуляция, полиэндокринопатия и энтеропатия (IPEX-синдром): описание клинического случая и краткий обзор литературы. Проблемы эндокринологии. 2014;60(5):29–33. https://doi.org/10.14341/probl201460529-33. EDN: THSTZL.

17. Lampasona V., Passerini L., Barzaghi F., Lombardoni C., Bazzigaluppi E., Brigatti C. et al. Autoantibodies to harmonin and villin are diagnostic markers in children with IPEX syndrome. PLo S ONE. 2013;8(11):e78664. URL: https://journals.plos.org/plosone/article?id=10.1371/journal.pone.0078664 (accessed 15.07.2020). https://doi.org/10.1371/journal.pone.0078664.

18. Edelman S.V., Agardh D., Cui N., Hao L., Wieloch M., Meneghini L. Risk of new-onset type 1 diabetes in individuals with celiac disease and thyroid disease — An observational study. Diabetes Obes Metab. 2025;27(8):4229–4238. https://doi.org/10.1111/dom.16454. 19. Rubio-Cabezas O., Minton J.A., Caswell R., Shield J.P., Deiss D., Sumnik Z., Cayssials A., Herr M., Loew A., Lewis V., Ellard S., Hattersley AT. Clinical heterogeneity in patients With FOXP3 mutations presenting with permanent neonatal diabetes. Diabetes Care. 2009;32(1):111–116. https://doi.org/10.2337/dc08-1188.

20. Туркунова М.Е., Дитковская Л.В., Суспицын Е.Н. и др. Неонатальный сахарный диабет в структуре IPEX-синдрома. Педиатр. 2017;8(2):99–104. https://doi.org/10.17816/PED8299-104. EDN: YPSABV.

21. Gambineri E., Ciullini Mannurita S., Hagin D., Vignoli M., Anover-Sombke S, De Boer S. et al. Clinical, Immunological, and Molecular Heterogeneity of 173 Patients With the Phenotype of Immune Dysregulation, Polyendocrinopathy, Enteropathy, X-Linked (IPEX) Syndrome. Front Immunol. 2018;9:2411. https://doi.org/10.3389/fimmu.2018.02411.

22. Safi M.A. Celiac disease in type 1 diabetes mellitus in the Kingdom of Saudi Arabia. Characterization and meta-analysis. Saudi Med J. 2019;40(7):647–656. https://doi.org/10.15537/smj.2019.7.24293.

23. Дедов И.И., Шестакова М.В., Викулова О.К., Железнякова А.В., Исаков М.А. Эпидемиологические характеристики сахарного диабета в Российской Федерации: клинико-статистический анализ по данным регистра сахарного диабета на 01.01.2021. Сахарный диабет. 2021;24(3):204–221. https://doi.org/10.14341/DM12759. 24. XV Всероссийская конференция детских эндокринологов «Оптимизация диагностики лечения и медико-социальной реабилитации в детской эндокринологии». 27–28 апреля 2019 г., Санкт-Петербург. Сборник докладов и статей. Проблемы эндокринологии. 2029;65(1S). URL: https://www.probl-endojournals.ru/jour/issue/view Issue/814/17 (дата обращения: 03.02.2026).

25. Keshtkari A., Danaei M., Mollaali M. Association of HLA‐DQ4/5 genotype polymorphisms with celiac disease in a group of children in Southwest Iran: Acase‐control study. Health Sci Rep. 2024;7(7):e2242. https://doi.org/10.1002/hsr2.2242.

26. Ливзан М.А., Гаус О.В., Колбина М.В., Карасаева Ф.Ж., Ратникова О.А. Целиакия у больной сахарным диабетом 1 типа. Экспериментальная и клиническая гастроэнтерология. 2019;169(9):107–112. https://doi.org/10.31146/1682-8658-ecg-169-9-107-112. EDN: TZQVQL.

27. Hakami M., Yafei S., Hummadi A., Abutaleb R., Khawaji A., Solan Y. et al. Clinical characteristics and prevalence of celiac disease in a large cohort of type 1 diabetes from Saudi Arabia. Medicina (Kaunas). 2024;60(12):1940. https://doi.org/10.3390/medicina60121940.

28. Shah A.S., Zeitler P.S., Wong J. et al. ISPAD Clinical Practice Consensus Guidelines 2022: Type 2 diabetes in children and adolescents. Pediatr Diabetes. 2022;23(7):872–902. https://doi.org/10.1111/pedi.13409.

29. Новикова В.П., Хавкин А.И., Шаповалова Н.С. Внелабораторная диагностика целиакии. Вопросы практической педиатрии. 2018;13(5):62–67. https://doi.org/10.20953/1817-7646-2018-5-62-67. EDN: VQBSGU.

30. Popoviciu M.S., Kaka N., Sethi Y., Patel N., Chopra H., Cavalu S. Type 1 diabetes mellitus and autoimmune diseases: a critical review of the association and the application of personalized medicine. J Pers Med. 2023;13(3):422. https://doi.org/10.3390/jpm13030422. 31. Похлебкина А.А., Тыртова Л.В. Опыт использования внелабораторных тестов в скрининге на целиакию у детей с сахарным диабетом 1 типа. Медицина: теория и практика. 2019;4(1):287. EDN: GLIDGM.

32. Kaur N., Minz R.W., Bhadada S.K., Saikia B., Dayal D., Anand S. et al. Role of anti-tissue transglutaminase Ig A+Ig G antibodies in detection of potential celiac disease in patients with type 1 diabetes. Indian J Med Res. 2019;149(1):18–25. https://doi.org/10.4103/ijmr.IJMR_1136_16.

33. Sakhuja S., Holtz L.R. Progression of pediatric celiac disease from potential celiac disease to celiac disease: a retrospective cohort study. BMC Pediatr. 2021;21(1):149. https://doi.org/10.1186/s12887-021-02625-z.

34. Raiteri A., Granito A., Giamperoli A., Catenaro T., Negrini G., Tovoli F. Current guidelines for the management of celiac disease: A systematic review with comparative analysis. World J Gastroenterol. 2022;28(1):154–175. https://doi.org/10.3748/wjg.v28.i1.154.

35. Christodoulidis G., Agko S.E., Kouliou M.N., Koumarelas K.E., Zacharoulis D. Advances and challenges in diagnosing and managing adult autoimmune enteropathy. World J Gastroenterol. 2025;31(2):99118. https://doi.org/10.3748/wjg.v31.i2.99118.

36. Caio G., Volta U., Sapone A., Leffler D.A., De Giorgio R., Catassi C., Fasano A. Celiac disease: a comprehensive current review. BMC Med. 2019;17(1):142. https://doi.org/10.1186/s12916-019-1380-z.

37. Шаповалова Н.С., Новикова В.П., Ревнова М.О. и др. Серонегативная целиакия в свете рекомендаций европейского общества изучения целиакии (ESs CD) 2019 года. Вопросы детской диетологии. 2019;17(6):14–22. https://doi.org/10.20953/1727-5784-2019-6-14-22. EDN: HKDVYD.

38. Leeds J.S., Hopper A.D., Hadjivassiliou M., Tesfaye S., Sanders D.S. High prevalence of microvascular complications in adults with type 1 diabetes and newly diagnosed celiac disease. Diabetes Care. 2011;34(10):2158–2163. https://doi.org/10.2337/dc11-0149.

39. Эндокринные заболевания у детей и подростков: руководство для врачей. Е.Б. Башнина, ред. М.: ГЭОТАР-Медиа; 2017.

40. Tye-Din J.A. Evolution in coeliac disease diagnosis and management. JGH Open. 2024;8(7):e13107. https://doi.org/10.1002/jgh3.13107.

41. Древаль А.В. Место помповой инсулинотерапии и непрерывного мониторирования гликемии в современной практике лечения сахарного диабета. РМЖ. Медицинское обозрение. 2019;3(1-1):2–4. EDN: LJHWNP.

42. Khan A., Rani S., Verma A., Verma S., Singh V. Impact of food distribution practices on school children with coeliac disease and type 1 diabetes mellitus. J Clin Sci Res. 2025;14(1):68–69. https://doi.org/10.4103/jcsr.jcsr_126_24.

43. Brusco M., Trivellini S., Cozzali R. et al. The environmental impact of pediatric celiac disease diagnosis and follow‐up. JPGN Rep. 2025;6(3):236–240. https://doi.org/10.1002/jpr3.70048.

44. Razavi S., Amirmozafari N., Zahedi bialvaei A., Navab-Moghadam F., Khamseh M. E., Alaei-Shahmiri F., Sedighi M. Gut microbiota composition and type 2 diabetes: Are these subjects linked Together? Heliyon. 2024;10(20):e39464. https://doi.org/10.1016/j.heliyon.2024.e39464.

45. Han H., Li Y., Fang J., Liu G., Yin J., Li T., Yin Y. Gut microbiota and type 1 diabetes. Int J Mol Sci. 2018;19(4):995. https://doi.org/10.3390/ijms19040995.

46. Arhire A.I., Papuc T., Ioacără S., Gradisteanu Pircalabioru G and Barbu CG: Unveiling the gut connection: Exploring the link between microbiota and type 1 diabetes onset in pediatric patients. Biomed Rep. 2025;24(1):1. https://doi.org/10.3892/br.2025.2074.

47. Покровская Е.В., Шамхалова М.Ш., Шестакова М.В. Новые взгляды на состояние кишечной микробиоты при ожирении и сахарном диабете 2 типа. Сахарный диабет. 2019;22(3):253–262. https://doi.org/10.14341/DM10194. EDN: LWRKYK.

48. Бавыкина И.А., Звягин А.А. Нутритивный статус детей при длительной безглютеновой диете. Вопросы практической педиатрии. 2015;10(2):20–25. EDN: RWERML.

49. Бавыкина И.А., Звягин А.А., Бавыкин Д.В., Юрова И.Ю. Денситометрия в оценке костного метаболизма у детей с целиакией. Children’s Medicine of the North-West. 2024;12(2):89–94. https://doi.org/10.56871/ Cm N-W.2024.71.22.007. EDN: NGSJKY.

50. Capasso G., Guarino S., Tirelli P., Di Sessa A., Pietropaolo G., Auricchio F. et al. Adrenal response at the onset of type 1 diabetes mellitus in children and its association with acute metabolic and kidney complications. BMC Endocr Disord. 2025;25(1):272. https://doi.org/10.1186/s12902-025-02095-9.

51. Tye-Din JA. Evolution in coeliac disease diagnosis and management. JGH Open. 2024;8(7):e13107. https://doi.org/10.1002/jgh3.13107.

Celiac disease in various types of diabetes mellitus: GASTROENTEROLOGY AND DIETOLOGY. (2026). Children’s Medicine of the North-West, 14(1), 39-52. https://doi.org/10.56871/

Download Citation

How to Cite

Celiac disease in various types of diabetes mellitus: GASTROENTEROLOGY AND DIETOLOGY. (2026). Children’s Medicine of the North-West, 14(1), 39-52. https://doi.org/10.56871/

Download Citation